摘要：农业生态系统中植物-植食性昆虫-天敌三级营养级间存在复杂的互作关系，挥发性化合物在三级营养级互作中发挥着重要作用。植食性昆虫能够以植物挥发物为化学线索精准地识别和定位寄主，而虫害诱导的挥发物作为关键的化学信息物质对于调控三级营养级关系起到不可或缺的作用，一直是该领域研究的重点和热点问题。另外，植物为传粉昆虫提供花粉或者花蜜，传粉昆虫可以通过识别花中挥发物寻找食物来源，在帮助植物传粉的同时有利于自身的生长发育与繁殖。近40年来，随着传统化学生态学研究的不断深入，特别是化学分析手段和灵敏度的不断提高以及电生理研究技术的广泛渗入，新的研究理念、研究手段快速形成与发展。在三级营养级互作的过程中，昆虫化学感受基因参与了对挥发性化合物的识别。因此，对昆虫化学感受基因的挖掘与功能鉴定将有助于解析昆虫化学感受的分子机制，研发更高效的昆虫行为调控产品并科学合理地应用于农业害虫的绿色防控，对于农田生态环境的保护具有十分重要的意义。本文综述了挥发性化合物对植食性昆虫、天敌昆虫与传粉昆虫行为的影响，详述了挥发物介导的三级营养级之间的互作机制与研究现状，以及在害虫绿色防控中的应用，并对未来重点研究的问题进行了展望。
关键词：虫害诱导的挥发物;植食性昆虫;天敌昆虫;三级营养级互作;传粉昆虫;气味受体
1980年，PRICE等[1]提出了植物-植食性昆虫-天敌昆虫三级营养级互作的理论，揭示了植物对植食性昆虫和天敌昆虫之间具有直接或间接、积极或消极等多方面影响。在错综复杂的信息网中，化学信息调节三者之间的相互作用以及相互影响，是昆虫与昆虫、昆虫与植物、甚至植物与植物之间特殊的“语言”，是农田生态系统的重要组成部分[2-4]。近40年来，随着传统化学生态学研究的不断深入，特别是化学分析手段和灵敏度的不断提高以及电生理研究技术的广泛渗入，新的研究理念、研究手段快速形成与发展[5-6]，使得三级营养级关系之间的化学“语言”逐渐被破译，如利马豆(Phaseoluslunatus)-二斑叶螨(Tetranychusurticae)-智利小植绥螨(Phytoseiuluspersimilis)[7-8];番茄(Solanumlycopersicon)-美洲棉铃虫(Heliothiszea)-短管赤眼蜂(Trichogrammapretiosum)[9]等一些研究进展极大地推动了三级营养级关系在化学生态领域中的认知。本文对挥发性化合物介导的植食性昆虫、天敌昆虫与传粉昆虫行为的影响进行了综述，对挥发物在三级营养级之间的互作机制、研究现状及其应用进行了归纳与总结，以期为昆虫行为调控产品的研发以及害虫的绿色防控提供一定的借鉴作用和理论指导。
1化学线索调控昆虫行为选择
在健康植物的生长发育过程中，植物能够持续不断地释放大量的挥发物，植食性昆虫能够以植物挥发物为化学线索，远距离识别和定位寄主，这不仅满足了植食性昆虫自身的营养需求，而且为寻找合适的产卵场所提供了必要条件[10-12]。当植物受到植食性昆虫或病原菌危害和侵袭后，会形成一定的防御机制来应对各种伤害。虫害诱导的植物挥发物(herbivore-inducedplantvolatile，HIPV)是一种特殊的植物“语言”，可以向植食性昆虫传递“警告”信号，亦可以向天敌昆虫发出“求救”信号，同时“告诫”临近植株危险的到来[2,13-14]。HIPV主要包括萜烯类化合物和绿叶挥发物(greenleafvolatile，GLV)，还包括少量的含氮、含硫化合物[15-17]。此外，昆虫种间和种内信息素对于同种或异种昆虫行为选择有一定的影响，尤其是植食性昆虫挥发物作为重要的化学线索影响着天敌昆虫的寄主定位。这些化学信号参与调控植物-植食性昆虫-天敌昆虫三级营养级关系之间的生态平衡。
1.1植物挥发物对植食性昆虫的影响
植物挥发物对于植食性昆虫搜寻和定位寄主、产卵以及寻找配偶等生命活动具有重要意义[10,18]。在鳞翅目昆虫中已开展了系统的研究。例如，苹果蠹蛾
(Cydiapomonella)幼虫能识别成熟的西洋梨(Pyruscommunis)释放的挥发物(反式)-α-法尼烯、(反式)-2-(顺式)-4-癸二烯酸甲酯、(反式)-2-(顺式)-4-癸二烯酸乙酯，并在行为上表现出明显的偏好性[19]。油菜(Brassicacampestris)的挥发物异硫氰酸烯丙酯、2,5-己二醇、异戊酸叶醇酯、(顺式)-3-甲基丁酸-3-己烯酯不仅能强烈地激活小菜蛾(Plutellaxylostella)触角的EAG反应，还能引起小菜蛾的定向飞行和着陆行为[20]。有研究显示，(顺式)-茉莉酮和1-戊醇是吸引棉铃虫(Helicoverpaarmigera)幼虫的关键成分[21]。“Y”型嗅觉仪试验表明，烟草植物挥发物乙酸香叶酯对烟青虫(Helicoverpaassulta)雌蛾有显著的吸引作用，橙花叔醇能显著地吸引雌、雄蛾[22]。由此可见，寄主植物挥发物在鳞翅目昆虫定位寄主的过程中发挥着关键作用。
另外，一些特定寄主植物挥发物对鞘翅目、半翅目和双翅目等昆虫也具有引诱作用。例如蓝桉树(Eucalyptusglobulus)植物挥发物莰烯、(+)-α-蒎烯和苯乙醇能够显著地吸引鞘翅目昆虫普来特象鼻虫(Gonipterusplatensis)[23]。芸香科植物挥发物α-石竹烯、β-石竹烯和(1R)-(+)-α-蒎烯能显著地吸引半翅目昆虫柑橘木虱(Diaphorinacitri)成虫[24-25]。葱属(Allium)植物和侧耳属(Pleurotus)植物共有的挥发物柠檬烯对双翅目昆虫韭菜迟眼蕈蚊(Bradysiaodoriphaga)的3龄幼虫以及雌成虫具有显著的引诱作用[26]。
不同植食性昆虫对同种植物挥发物的行为反应存在着差异。以1-辛烯-3-醇对多种双翅目昆虫的作用为例，研究显示1-辛烯-3-醇对橘小实蝇(Bactroceradorsalis)雄蝇具有驱避作用，但是对已交配的雌虫却具有显著的引诱作用[27]。另外，1-辛烯-3-醇能增加斑翅果蝇(Drosophilasuzukii)的搜寻时间并降低雌蝇产卵量[28]。来源于蘑菇、三叶草以及牛呼吸气流中的1-辛烯-3-醇能够吸引按蚊属(Anopheles)和伊蚊属(Aedes)的蚊类，但是对致倦库蚊(Culexquinquefasciatus)却有显著的驱避作用[29-30]。寄主植物挥发物己醛、甲基丙基二硫醚、1-辛烯-3-醇对韭菜迟眼蕈蚊的3龄幼虫以及雌成虫具有驱避作用[26]。
在农田生态系统中，植食性昆虫往往通过对植物“化学语言”不同编码方式的识别而选择和定位寄主植物。多种化合物在环境空间中的组成决定了昆虫对植物的偏好性选择程度。例如，(顺式)-3-己烯醇、正己醇、苯甲醛、(反式)-β-法尼烯、水杨酸甲酯等15种蚕豆(Viciafaba)植株挥发物的混合物能够显著吸引蚕豆蚜(Aphisfabae)[31]。另外，具有特定比例的混合物比单一组分更能引起昆虫强烈的定向行为。研究显示成熟芒果(Mangiferaindica)挥发物组分乙醇、醋酸和苯乙醇以1﹕22﹕5的比例混合比单一组分对黑腹果蝇(Drosophilamelanogaster)的引诱作用更强[32]。以100﹕78﹕9比例混合的葡萄(Vitisvinifera)挥发物(反式)-β-石竹烯、4,8-二甲基-1,3,7-壬三烯(DMNT)和(反式)-β-法尼烯能强烈地吸引葡萄花翅小卷蛾(Lobesiabotrana)，缺少其中的任何一种都会失去引诱效果[33-34]。麦麸发酵物棕榈酸乙酯、亚油酸乙酯、亚油酸甲酯和亚油酸以10﹕24﹕6﹕0.2的比例混合对家蝇(Muscadomestica)的引诱效果显著高于单一组分，并显著提高产卵量[35]。因此，具有特定比例的混合物对于鳞翅目、鞘翅目、双翅目等多种植食性昆虫的搜寻、定位、产卵等生命活动具有重要意义，可为开发害虫引诱剂提供一定的理论参考。
1.2虫害诱导的植物挥发物(HIPV)对昆虫的影响
1.2.1植物的防御机制以及对植食性昆虫的影响在植物的生长周期中，经常受到大量植食性昆虫的危害。因此，植物在长期的进化过程中形成了多种高效的防御途径[36-39]，包括水杨酸(salicylicacid，SA)、茉莉酸(jasmonicacid，JA)、乙烯(ethene，ETH)等植物激素调节的信号转导途径[40-44]。植食性昆虫取食以及产卵等行为会诱导植物产生HIPV，是植物应对外来侵害的一种防御策略[2,13-14,45]。研究表明HIPV能够增强植物对植食性昆虫的防御反应。例如，草地贪夜蛾(Spodopterafrugiperda)取食水稻(Oryzasativa)释放挥发物吲哚能诱导未被取食的组织中丝裂原活化蛋白激酶OsMPK3的转运、积累和活化，增强OsWRKY70以及多个茉莉酸合成基因的转录，而茉莉酸信号传导有利于植物防御，该研究解析了吲哚增强水稻对草地贪夜蛾防御反应的作用模式[17]。类似地，甜菜夜蛾(Spodopteraexigua)危害玉米植株释放的绿叶挥发物(顺式)-3-己烯乙酸酯也能增加玉米植株茉莉酸的合成，从而启动植物对植食性昆虫的防御[16]。另外，昆虫的挥发物也能影响植物的防御反应。例如，双翅目秋麒麟瘿蝇(Eurostasolidaginis)雄虫释放的主要挥发物混合成分螺结缩长时间处理北美一枝黄花(Solidagoaltissima)，诱导黄花关键防御激素茉莉酸水平的增加，从而增强植物防御反应，降低对怀卵雌虫的吸引[46]。地下环境中生存的昆虫病原线虫挥发物苯甲醛、苯甲醇、苯乙酮、壬醛和吲哚能够促进植物的防御反应并且影响植食性昆虫的行为。研究显示昆虫病原线虫挥发物能够减少地上部植食性昆虫马铃薯甲虫(Leptinotarsadecemlineata)幼虫对马铃薯叶片的取食，并且抑制马铃薯甲虫雌虫的产卵行为，这主要是由于马铃薯植株经过昆虫病原线虫挥发物的诱导后能产生更高水平的水杨酸和茉莉酸，从而使植株产生防御反应[47]。有些植食性昆虫利用HIPV操纵植物的防御反应，更适于自身的繁衍。研究显示烟粉虱(Bemisiatabaci)诱导的马铃薯植物挥发物β-月桂烯或β-石竹烯能抑制临近植株的水杨酸防御途径，使临近植株更适于烟粉虱的生长发育[48]。地下害虫红胸律点跳甲(Bikashacollaris)幼虫取食乌桕(Triadicasebifera)，释放2-乙基己醇和壬醛能吸引同种成虫取食地上部分的叶片，根部酚类次生防御物质含量降低，从而有利于幼虫的生长发育[49]。植食性昆虫识别HIPV后，“推断”寄主植物的适生情况以及是否存在竞争者，从而表现出一定的行为反馈[50]。为了提高同种后代的存活率，降低后代生存竞争，植食性昆虫往往会避免在已被危害的植物上定殖或产卵。例如，烟芽夜蛾(Heliothisvirescens)雌蛾通过识别烟草(Nicotianatabacum)在夜间释放的(顺式)-3-己烯丁酸、(顺式)-3-己烯乙酸酯等多种绿叶挥发物的混合物从而产生驱避行为，并且避免在植株上产卵[51]。类似地，海灰翅夜蛾(Spodopteralittoralis)取食棉花后，诱导的挥发物DMNT能抑制同种害虫对性信息素的选择，从而影响交配和产卵行为[52]。
VEYRAT等[53]研究表明，虫害诱导的玉米植株挥发物吲哚能提高海灰翅夜蛾幼虫的死亡率并降低其取食量，驱避雌成虫产卵，从而达到直接防御的作用。此外，虫害诱导的植物挥发物法尼烯的同分异构体(反式，反式)-α-法尼烯(49%)、(反式)-β-法尼烯(26%)、(顺式)-β-法尼烯(18%)以及(顺式，反式)-α-法尼烯(7%)能显著地抑制烟青虫雌虫的产卵行为[54]。虫害诱导的玉米植株挥发物(反式)-β-法尼烯对玉米蚜(Rhopalosiphummaidis)具有显著的驱避作用[55]。麦长管蚜(Sitobionavenae)危害小麦释放的3种诱导挥发物6-甲基-5-庚烯-2-酮、6-甲基-5-庚烯-2-醇和水杨酸甲酯对有翅蚜具有较好的驱避效果[56]。茶尺蠖(Ectropisobliqu)幼虫取食后诱导的茶树挥发物苄腈和芳樟醇对同种未交配的雌、雄成虫具有显著的驱避作用[57]。HIPV对同一生态位的异种植食性昆虫也会产生一定的影响。例如，烟芽夜蛾危害烟草植株能诱导释放大量的烟碱，对同一植株上的西花蓟马(Frankliniellaoccidentalis)产生忌避作用[58]。HIPV对某些植食性昆虫具有驱避作用是植物在长期的进化过程中产生的自身防御反应，以减少植食性昆虫的危害。
1.2.2HIPV对天敌昆虫行为的影响植株被植食性昆虫危害后能产生一系列自身防御反应，释放多种诱导挥发物作为利他素以吸引植食性昆虫的自然天敌，从而间接地调控生态系统的组成结构[2,59-61]。最早报道的有关植物利用HIPV吸引天敌的证据显示，二斑叶螨危害利马豆释放的DMNT能吸引天敌智利小植绥螨[60,62]，从而形成间接防御。随着研究的深入，越来越多证据表明HIPV能够远距离地吸引植食性昆虫的天敌，尤其是寄生性天敌昆虫，研究较多的是鳞翅目昆虫危害玉米产生的HIPV对寄生蜂行为的影响。例如，甜菜夜蛾幼虫危害玉米植株释放的(顺式)-3-己烯乙酸酯、(顺式)-3-己烯醇和芳樟醇等11种虫害诱导的混合挥发物，对幼虫寄生蜂缘腹盘绒茧蜂(Cotesiamarginiventris)有显著的引诱作用[63]。草地贪夜蛾取食玉米植株1—2h后，释放的绿叶挥发物(顺式)-3-己烯醛、(反式)-2-己烯醛、(反式)-3-己烯醇和(顺式)-3-己烯乙酸酯与少量单萜芳樟醇和β-月桂烯混合显著地吸引卵寄生蜂短管赤眼蜂，而危害玉米12h后的植株却失去了对短管赤眼蜂的引诱作用，表明该寄生蜂更易被新鲜伤口产生的挥发物所吸引[64]。此外，草地贪夜蛾危害玉米产生的α-蒎烯和α-古巴烯的混合物对卵寄生蜂岛甲腹茧蜂(Chelonusinsularis)有极显著的引诱作用，是主要的活性成分[65]。
由此可见，虫害诱导的玉米植株挥发物通过不同活性成分的组合模式能吸引多种寄生蜂前来定位猎物的幼虫或卵，从而发挥生物控害的效果。
HIPV对害虫的间接防御作用具有普遍性。“Y”型嗅觉仪试验显示，棉铃虫幼虫危害反枝苋(Amaranthusretroflexus)诱导产生的植物挥发物6-甲基-5-庚烯-2-酮和β-榄香烯可以显著地吸引雌性中红侧沟茧蜂(Microplitismediator)，有利于棉铃虫绿色防控产品的开发与应用[66]。半翅目昆虫红圆蚧(Aonidiellaaurantii)危害柑橘后诱导产生的D-柠檬烯和β-罗勒烯是吸引天敌昆虫印巴黄蚜小蜂(Aphytismelinus)的主要化合物，在红圆蚧的生物防治中发挥着重要作用[67]。已有的研究表明植物防御过程中产生的萜烯类化合物DMNT和TMTT是天敌昆虫重要的利他素，利用转基因的方法使水稻释放DMNT和TMTT能显著地吸引水稻害虫的天敌二化螟绒茧蜂(Cotesiachilonis)，起到对害虫的间接防御作用，为培育新型抗虫品种提供了新思路[68]。
捕食性天敌昆虫同样能够识别环境中的多种HIPV，从而快速定位猎物。有研究显示，麦长管蚜危害小麦诱导产生的(顺式)-3-己烯乙酸酯对黑带食蚜蝇(Episyrphusbalteatus)具有显著的引诱作用，水杨酸甲酯能够特异性地吸引异色瓢虫(Harmoniaaxyridis)，这些化合物在调控麦长管蚜的种群消长中发挥着重要作用[69]。单一或混合组分的HIPV对不同种天敌昆虫的引诱效果存在差异。例如，田间试验结果表明虫害诱导挥发物罗勒烯对四条小食蚜蝇(Paragusquadrifasciatus)具有明显的引诱作用[70]，嗅觉行为试验显示低浓度的单一组分水杨酸甲酯能够显著地吸引对多异瓢虫(Hippodamiavariegate)[71]。单一组分(顺式)-3-己烯乙酸酯对七星瓢虫(Coccinellaseptempunctata)具有引诱作用[70]。而(顺式)-3-己烯乙酸酯和水杨酸甲酯的混合物比单一组分对食螨瓢虫(Stethoruspunctumpicipes)的引诱作用更强[72]。杂食性天敌昆虫矮小长脊盲蝽(Macrolophuspygmaeus)能够识别桃蚜(Myzuspersicae)取食茄子叶片产生的(反式)-β-法尼烯和TMTT等HIPV的混合物，从而偏好性地选择有蚜虫定殖的茄子植株[73]。
植物地上部分HIPV可以吸引捕食性或寄生性天敌昆虫寻找猎物，植物地下根系分泌的化学信息素也能吸引天敌，从而定位寄主。有研究显示昆虫病原线虫能识别玉米根萤叶甲(Diabroticavirgiferavirgifera)幼虫危害玉米根部释放的(反式)-β-石竹烯，对这种化学线索识别的特异性使其精准定位猎物[74]。
1.3花的挥发物参与昆虫行为调控
植物与传粉昆虫之间的相互作用在维持大多数陆地生态系统功能完整性中发挥着重要作用[75]。大约75%的农作物种类以及88%的开花植物都需要传粉昆虫授粉从而增加作物产量[76-78]。反之，植物为传粉昆虫提供花粉或花蜜，传粉昆虫可以通过识别花中挥发物寻找食物来源，在帮助植物传粉的同时有利于传粉昆虫自身的生长发育与繁殖[79-81]。花的挥发物是吸引传粉昆虫的重要化学信号。为了研究花香的演变与昆虫化学交流的关联性，SCHIESTL[82]分析了来源于96种植物和87种昆虫中的71种最常见的花香挥发性有机化合物的发生、共性和进化模式，研究显示植物和昆虫产生的挥发性有机化合物有87%的重叠，其中芳香族化合物在被子植物中进化出信号功能，主要用于吸引传粉媒介。
传粉昆虫的嗅觉系统在识别花挥发物的过程中发挥着重要作用[83-84]。花的挥发物由花的不同结构和部位散发，传粉昆虫可以通过识别挥发物差异定位花的不同部位。在无花蜜的植物中，花药是植物提供给访花昆虫的主要报偿。SOLÍS-MONTERO等[81]研究表明，刺萼龙葵(Solanumrostratum)传粉型花药挥发物丁香酚、α-古巴烯和甲基丁香酚，以及取食型花药挥发物苯甲酸甲酯、苯甲酸乙酯、(反式)-α-法尼烯、γ-癸内酯和(反式)-金合欢醇均能显著地吸引东方熊蜂(Bombusimpatiens)前来访花，选择行为试验表明东方熊峰更加偏好选择取食型花药。另外，研究发现刺萼龙葵取食型花药和传粉型花药的挥发物均能引起一种麦蜂(Meliponasolani)的触角电位反应[81]。有研究表明菊科植物丝路蓟(Cirsiumarvense)花的挥发物苯乙醛、水杨酸甲酯、2-甲氧基苯甲酸甲酯是引起黑带食蚜蝇触角电位反应的主要成分[83]。田间调查试验表明，神后鸢尾(Irisplanifolia)主要的传粉昆虫为熊蜂(Bombusruderatus)和意大利蜜蜂(Apismelliferaligustica)，其次为黑带食蚜蝇。神后鸢尾花的挥发物以1,4-对苯二甲醚、苯乙醇和2-甲氧基苯甲醛等芳香化合物为主，推测是吸引传粉昆虫前来取食和访花的主要化学线索[85]。此外，蜜蜂和食蚜蝇等传粉昆虫在柠檬烯释放量较高的甜叶菊(Steviarebaudiana)上访问数量最多[86]。牡丹草属植物Gymnospermiumscipetarum花的挥发物主要为烃类化合物、脂肪酸、长链的醇、醛类和少量芳香族化合物，能够吸引双翅目、膜翅目和鞘翅目昆虫[77]。另外，花挥发物也能吸引夜行性访花昆虫。比如，含有芳樟醇和(反式)-β-罗勒烯等巴西香可可(Paulliniacupana)花挥发物的混合物能吸引夜行性传粉昆虫隧蜂(Megaloptagenalis)[87]。夜行性盲蝽(Neellafloridula)能识别花挥发物(顺式)-茉莉酮，从而定位寄主万年青属植物Dieffenbachiaaurantiaca，并将其作为取食和交配场所[88]。另外，花挥发物也能引起一些植食性昆虫的电生理反应或行为反应。例如，大叶醉鱼草(Buddlejadavidii)的花挥发物苯甲醛、茶香酮、2,2,6-三甲基-1,4-环己二酮、氧化异佛尔酮、(反式，反式)-α-法尼烯等能引起甘蓝尺蠖(Trichoplusiani)的触角电位反应[89]。诱捕试验表明，花挥发的混合物β-月桂烯与苯乙醛能显著地吸引大豆尺蠖(Pseudoplusiaincludens)[90]。
一些植物可以通过模拟并释放昆虫的信息素组分吸引传粉昆虫，从而增加植物自身的传粉。疏花火烧兰(Epipactisveratrifolia)可以挥发一些类似于蚜虫报警信息素组分的萜烯类化合物，例如α-蒎烯、β-蒎烯、β-月桂烯和β-水芹烯等利他素，从而吸引黑带食蚜蝇前来产卵，有助于为其传粉[91-93]。澳大利亚兰花(Chiloglottistrapeziformis)可以释放一种与雌性黄蜂(Neozeleboriacryptoides)性信息素组分2-乙基-5-丙基-1,3-环己二酮相同的化合物以吸引传粉昆虫授粉[94-95]。在长期进化过程中，植物发展的这种“欺骗”行为有助于自身的生存和繁衍。
开花植物释放的化合物具有动态节律性[96-97]。花的个体发育阶段以及花性别差异导致其释放的挥发物对传粉昆虫和植食性访花昆虫的引诱作用也存在一定的分化。THEIS等研究发现雌雄异株的丝路蓟雄蕊和雌蕊花的挥发物在开花初期和花期均以芳香族化合物为主，但是雄蕊花大多吸引鞘翅目金龟甲和半翅目盲蝽等植食性访花昆虫，而雌蕊花大多吸引蜜蜂和集蜂科的传粉昆虫。而雌雄同株的美洲近缘种蓟属植物Cirsiumrepandum同样在开花初期和花期大量释放芳香族化合物，对植食性访花昆虫和传粉昆虫均具有引诱作用，其中对凤蝶等传粉昆虫的引诱效果最好。无论是雌雄异株的丝路蓟还是雌雄同株的C.repandum在开花末期单萜的释放量显著提高，但对访花昆虫的引诱作用明显下降[98]。ZHOU等揭示了渐狭叶烟草(Nicotianaattenuata)的花在夜间释放的挥发物(反式)-α-香柠檬烯吸引烟草天蛾(Manducasexta)成虫进行传粉，而日间烟草的叶片释放的同一化合物作为一种HIPV用于吸引烟草天蛾幼虫的天敌，这种植物
